Depuis 2151, quasiment tous les contacts entre les Klingons et les Terriens se passent assez mal. Si le capitaine Archer a permis d'éviter une guerre civile au sein de l'Empire Klingon en 2151, ses rencontres suivantes avec les Klingons en 2151 et 2152 ont démontré que les Klingons sont avant tout un peuple de guerriers dangereux. Il est évident que les vaisseaux Klingons sont plus puissants et mieux armés que ceux des Terriens et que les différentes confrontations risquent de tourner au désavantage des Terriens. Quasiment toutes les rencontres avec les vaisseaux Klingons tournent au combat et les Vulcains conseillent sérieusement aux Terriens d'éviter ce peuple. Pourtant, si cela semble possible dans un premier temps, les visées expansionnistes des Klingons augmentent la probabilité de rencontres. A partir de 2218, les accrochages deviennent plus nombreux et en 2223, une sorte de guerre froide se met en place : les deux blocs ne lancent pas leurs flottes pour une guerre totale, mais les Klingons n'hésitent pas à ouvrir le feu sans sommation sur tout vaisseau de la Fédération qu'ils rencontrent (cf. épisode "La Colombe"). Cet état dure jusqu'en 2250, date à laquelle la guerre éclate réellement.
Des deux côtés, les flottes de vaisseaux ont progressé en puissance et nombre. La Fédération a tiré les leçons de la guerre contre les Romuliens et grâce à l'aide technologique des Vulcains, elle a considérablement amélioré les armements de ses vaisseaux. Quant aux Klingons, depuis 2180 environ, ils disposent des nouveaux crosieurs de classe D-7, largement supérieurs aux vaisseaux Terriens de classe Daedalus. Si les vaisseaux de la Fédération ont l'avantage de la vitesse, ceux des Klingons disposent d'une puissance de feu plus importante. A partir de 2251, une ligne de front s'établit entre les deux blocs et les nombreuses batailles spatiales n'y changent rien. Entre 2251 et 2252, les pertes sont terribles dans les deux camps mais les nombreux combats ne font pas évoluer la situation de blocage dans laquelle les deux parties se trouvent. Au cours de la guerre, les Klingons mettent en service de nouveaux croiseurs de combat plus puissants et plus rapides : les croiseurs D-7 modernisés. D'une puissance à peu près équivalente à celle des vaisseaux de la Fédération de classe Constitution, ils doivent permettre de prendre l'avantage et d'infléchir le cours de la guerre. Malheureusement pour les Klingons, la Fédération a compris que ses vaisseaux seraient toujours légèrement moins puissants que ceux des Klingons et qu'elle ne pourrait pas gagner en comptant sur sa force. Son seul moyen de gagner est la stratégie. En 2252 les Klingons sont attirés dans un piège tendu par le capitaine Garth : ils perdent la bataille d'Axanar et la guerre (cf. épisode "La colère des dieux"). Ayant subi de lourdes pertes, les Klingons acceptent de signer l'armistice d'Axanar en 2256. Pourtant, dans leur esprit, il ne s'agit que d'un armistice et non d'un traité de paix : la guerre est terminée, mais les Klingons n'ont pas dit leur dernier mot.
En 2266, l'Empire Klingon reprend son expansion et rapidement, il entre en conflit avec la Fédération sur la possession de certaines planètes. Afin de mettre toutes les chances de leur côté, les Klingons forment une alliance avec les Romuliens à partir de 2266. Les deux empires échangent leurs technologies : les Romuliens fournissent la technologie des dispositifs d'occultation aux Klingons qui, en échange, fournissent les plans et quelques exemplaires de leurs lourds croiseurs de combat D-7. Les Klingons mettront plusieurs années pour adapter les dispositifs d'occultation à leur technologie, mais ils y parviendront vers 2270. En 2267, des pourparlers de paix sont organisés pour éviter une nouvelle guerre. Au coeur de ces pourparlers se trouve la planète Organia. Si cette planète ne représente aucun intérêt économique, c'est en revanche une position stratégique de grande importance. La Fédération propose sa protection (intéressée) aux Organiens, mais les Klingons, menés par le commandant Kor, débarquent sur la planète et l'annexent. Ayant appris cette violation, la Fédération envoie sa flotte pour attaquer les vaisseaux Klingons, mais les Organiens s'interposent : ils obligent les deux parties à signer un traité de paix. Le traité établit une zone neutre entre l'Empire Klingon et la Fédération (cf. épisode "Les Arbitres du Cosmos"). A la fin de la même année, pourtant, les Klingons tentent de s'approprier les ressources de dilithium de la planète Cappella IV en précédant la mission du capitaine Kirk. En orbite autour de la planète, les Klingons tentent de faire barrage à l'Enterprise : un croiseur s'interpose mais ne tire pas afin de ne pas rompre le traité d'Organia (cf. épisode "Un enfant doit mourir"). Le traité stipule que certaines zones peuvent être fréquentées par les deux puissances. Ainsi, la station K-7 reçoit simultanément en 2267 les équipages d'un croiseur Klingon et de la Fédération. Sur place, un Klingon du nom de Darvin tente d'empoisonner un chargement de nourriture destiné à une colonie de la Fédération. Il est aidé en secret par le commandant du croiseur, Koloth. Lorsque le capitaine Kirk découvre la manoeuvre, il donne six heures aux Klingons pour quitter la Zone Neutre (cf. épisode "Tribulations"). Quelques mois plus tard, les Klingons changent de stratégie : ne pouvant attaquer directement la Fédération, ils entreprennent de provoquer des guerres civiles sur certaines planètes stratégiques en fournissant des armes à des populations. Cette fois, la manoeuvre fonctionne et sur certaines planètes comme Neural, la situation dégénère rapidement (cf. épisode "Guerre et Magie"). Dans le même temps, les Klingons développent un nouveau type de croiseur dérivé du D-7 : le croiseur de type K'Tinga. Mis en service en 2269, ces vaisseaux représentent le fer de lance de la flotte Klingonne pendant des décennies.
En 2271, l'Empire Klingon est confronté à l'approche d'un phénomène étrange : V'Ger. Les Klingons envoient leurs trois plus puissants croiseurs pour l'intercepter, mais les trois vaisseaux sont facilement détruits. Voyant que V'Ger se dirige ensuite vers la Terre, ils abandonnent leurs tentatives d'interception, souhaitant que le phénomène anéantisse la Terre et la Fédération (cf. "Star Trek : Le Film").
En 2277, un nouveau type de vaisseau fait son apparition : l'Oiseau de Proie. D'une taille inférieure à celle des croiseurs lourds de classe K'Tinga, les Oiseaux de Proie Klingons de type D-11 sont les premiers d'une longue lignée. Maniables et rapides, ils sont équipés du dernier modèle de dispositif d'occultation et sont armés de deux canons disrupteurs et d'un lanceur de torpilles à photons. Ces vaisseaux sont produits en grande quantité par l'Empire Klingon qui les utilise pour un grand nombre de missions différentes : patrouille, reconnaissance, attaque au sol, etc. Un grand atout de ces vaisseaux est de pouvoir voler en vol atmosphérique et de pouvoir atterrir. Au cours des années qui suivent, l'Oiseau de Proie D-11 sera modernisé et amélioré pour engendrer les modèles D-12 et D-13, utilisés jusqu'en 2390 (cf. Star Trek : Générations"). Le modèle de l'Oiseau de Proie a tellement de succès qu'en 2327 il donne naissance à un croiseur (de classe B'Rel) dont toutes les mesures sont multipliées par 3, par rapport au D11 initial. En 2285, les Klingons entendent parler d'un projet de la Fédération appelé Genesis. Ils parviennent à obtenir une copie des données du projet auprès d'un contrebandier. A bord d'un Oiseau de Proie, le commandant Kruge met le cap sur la planète Genesis et détruit l'USS Grissom, un vaisseau de surveillance scientifique de la Fédération. Il découvre alors une proie bien plus importante : le célèbre USS Enterprise du capitaine Kirk. Voyant le vaisseau affaibli, il engage le combat et parvient à obtenir la reddition de Kirk. Malheureusement, lorsqu'il envoie ses hommes aborder le croiseur de la Fédération, il comprend trop tard que l'auto-destruction du vaisseau a été lancée : lorsque l'Enterprise explose, Kruge perd la moitié de ses hommes. Fou de rage, il ne laisse que quelques hommes à bord de l'Oiseau de Proie et descend sur la planète pour trouver et éliminer Kirk et ses officiers. Alors que Genesis s'effondre, Kruge est finalement tué par Kirk qui vole l'Oiseau de Proie et l'utilise pour rentrer sur Vulcain (cf. "Star Trek III : A la recherche de Spock"). A la suite de cette affaire, l'ambassadeur Klingon demande officiellement l'extradition de Kirk auprès de la Fédération pour avoir tué un équipage Klingon et avoir volé l'Oiseau de Proie. Mais en 2286, Kirk sauve la Terre et la demande l'ambassadeur est rejetée (cf. "Star Trek IV : Retour sur Terre).
En 2290, les Klingons décident de prendre un avantage stratégique en lançant des vaisseaux d'exploration pour des missions de très longue durée et sur de très longues périodes. Jusqu'à l'arrivée à destination, la quasi-totalité de l'équipage est endormi. Parmi ces vaisseaux, figure le T'Ong (cf épisode "The Emissary"). A partir de 2290, l'alliance avec les Romuliens commence à se désagréger : les Klingons trouvent les Romuliens trop tortueux et perfides. Malgré l'envoi du général en retraite Korrd sur Nimbus III pour le projet utopique de paix entre les Romuliens, les Klingons et la Fédération (cf. "Star Trek V : L'ultime frontière"), les Klingons rompent l'alliance avec les Romuliens en 2292. De plus, depuis quelques années, l'ambassadeur Spock a établi des contacts avec le chancelier Gorkon et sa fille Azetbur pour établir un véritable traité de paix entre les Klingons et la Fédération : l'amitié des Romuliens devient donc gênante. La même année, un événement catastrophique bouleverse l'équilibre de la situation : la lune de Praxis explose. Principal centre de production d'énergie de l'Empire, Praxis est vitale pour la survie des Klingons. Cet événement accélère le processus de paix mis en place par la Fédération et une conférence de paix est organisée en 2293 sur la colonie Klingonne de Khitomer pour signer un traité de paix et établir une coopération économique avec la Fédération. Malgré la méfiance des Klingons envers Kirk qui a toujours haï les Klingons (responsables de la mort de son fils), le Chancelier Gorkon accepte que son croiseur soit escorté par Kirk et son vaisseau, l'USS Enterprise-A. Malheureusement, une conspiration de militaires Terriens, Vulcains et Klingons organise l'assassinat de Gorkon et d'Azetbur. A bord d'un Oiseau de Proie expérimental, le général Chang tire sur le vaisseau de Gorkon, faisant porter les accusations sur Kirk et son vaisseau. Gorkon est assassiné par des membres de l'équipage de l'Enterprise-A et sa fille Azetbur, qui lui succède naturellement, fait arrêter le capitaine Kirk et le docteur McCoy, qui sont envoyés en détention à vie sur la colonie pénitentiaire de Rura Penthe (cf. "Star Trek VI : Terre Inconnue"). Pendant ce temps, le général Kang interpose son vaisseau pour empêcher le capitaine Sulu et l'USS Excelsior d'aller sauver Kirk (cf. épisode "Flashback"). Finalement, Kirk, secouru par le capitaine Spock et l'Enterprise-A empêche l'assassinat du nouveau Chancelier Azetbur : les accord de Khitomer sont signés et Azetbur succède à son père au poste de Chancelier (cf. "Star Trek VI : Terre Inconnue"). Elle conserve ce poste jusqu'en 2320, puis sera remplacée par K'mpec.

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